Abejas visitantes florales sobre girasol (Helianthus annus L.) y gladiolo (Gladiolus x grandiflorus Hort.) en cultivo, en el Municipio de Vacaria, Estado de Rio Grande do Sul, Brasil

Resumen

Encuesta a los visitantes florales es crucial tanto para comprender qué especies son eficientes en la polinización de las plantas como para monitorear el estado de conservación o la disminución de sus poblaciones. En este sentido, este estudio tuvo como objetivo comprender la diversidad de abejas que visitan las flores de girasol y gladiolo, contribuyendo al conocimiento de la fauna y la flora en el municipio de Vacaria, Estado de Rio Grande do Sul, Brasil. El trabajo fue realizado en el campo experimental de la Universidad Estadual de Rio Grande do Sul (UERGS). Se tomaron siete muestras mediante la técnica de recolección activa con redes entomológicas. Los insectos recolectados se conservaron en botellas que contenían 70% de alcohol para su posterior recuento e identificación. En total se recolectaron 93 abejas, 58 del girasol y 35 del gladiolo. La especie más abundante fue Apis mellifera, representando el 67,24% de las abejas recolectadas en girasol y el 40% en gladiolos, seguida de Colletes sp. (24,14%) en girasol y Augochlora sp. (25,71%) en gladiolo. En ambos sitios de colecta, Apis mellifera fue la especie más frecuente y también fue clasificada como constante (W) y eudominante (Ed). Esta especie mostró mayor actividad de visitas entre las 13:00 y las 15:00 horas. Además de las abejas, se identificaron otros insectos asociados a los cultivos, predominantemente pertenecientes a la familia Crysomelidae, seguido de Elateridae y Forficulidae. Así concluimos que las plantas no sólo ofrecían néctar y polen para abejas e insectos, sino un ambiente para protegerse y cazar otros pequeños animales que visitaban las flores.

INTRODUÇÃO

A polinização é um serviços ecossistêmicos, que sem ela, muitas plantas, incluindo a maioria das culturas agrícolas que consumimos, não seriam capazes de se reproduzir. Os insetos, como abelhas, borboletas, besouros e mariposas, são os principais agentes desse processo. Eles são considerados insetos benéficos não apenas por serem essenciais para a reprodução das plantas, mas também por sua contribuição para a saúde geral dos ecossistemas (Tonial, 2017). No entanto, a complexidade e a variedade de interações entre insetos e flores, vão além da simples busca por néctar e pólen para alimentação. A visita de um inseto a uma flor pode ser motivada por diferentes necessidades biológicas (Neiva, 2009).

Os visitantes florais são animais que buscam, nas flores, recursos para si ou para sua prole. Às vezes uma mesma planta pode receber um espectro grande de visitantes, como é o caso de espécies cujas flores oferecem muito néctar. Porém, nem todo visitante floral realiza a polinização. Para ser um polinizador efetivo é necessário cumprir alguns requisitos, como: contato com a antera e o estigma, frequência de visita suficiente, fidelidade floral e a realização de uma rota adequada de visitação (Alves-dos-Santos et al., 2016).

Enquanto as abelhas obtêm seu alimento, elas inadvertidamente prestam o serviço de polinização. Ao se moverem de flor em flor, o pólen adere aos seus corpos e é transportado para outras plantas, permitindo a fecundação. Portanto, o que começa como uma busca por alimento para a abelha se torna um trabalho de reprodução para a planta, garantindo a sobrevivência e a diversidade de ambos (Melo, 2014).

Embora a abelha-europeia (Apis mellifera) seja a mais conhecida, ela está longe de ser a única, ou mesmo a mais eficiente polinizadora. As abelhas nativas do Brasil desempenham um papel fundamental e muitas vezes subestimado (Oliveira, 2010).

O levantamento de abelhas em áreas agrícolas é fundamental para entender quem são os polinizadores eficientes. Nem toda abelha que visita uma flor é igualmente boa para polinizá-la. Algumas podem ser mais rápidas, carregar mais pólen ou visitar mais flores por minuto. Identificar essas espécies é essencial para culturas que dependem da polinização para produzir frutos e sementes. Com esse conhecimento, agricultores e pesquisadores podem implementar práticas que favoreçam essas espécies, aumentando a produtividade e a qualidade da colheita (Calazans, 2019).

Além disso, o girassol (Helianthus annuus L.) é uma cultura economicamente valiosa, admirada por suas flores amarelas vibrantes e sementes ricas em óleo de alta qualidade, que atrai muitos visitantes florais (Puttha et al., 2023). Assim, conforme, (Puttha et al., 2023), o cultivo de girassol ocorre principalmente em regiões quentes, alinhando-se com as preferências climáticas da planta, que tem uma vida curta e demonstra resiliência à seca devido ao seu sistema radicular profundo. Nos últimos anos, o uso de girassóis se expandiu significativamente, impulsionando o crescimento econômico.

Em relação ao gladíolo (Gladiolus x grandiflorus hort.) é uma importante flor de corte, no mercado da floricultura brasileira (Schwab et al., 2015). Ela é uma importante flor de corte, possuindo hastes florais alongadas e perfeitas para decoração. Elas podem ser comercializadas em mercado de flores, sendo uma ótima opção de renda para pequenos e médios agricultores, pois é de fácil manejo, pouco investimento e não necessita de grandes áreas para seu cultivo, sendo também muito atrativas para abelhas e outros visitantes florais (Barbosa, 2011; Ferron et al., 2021).

Neste sentido, este estudo teve como objetivo realizar um levantamento da diversidade de abelhas e insetos visitantes florais de girassol e gladíolo em uma área experimental na Unidade da Universidade Estadual do Rio Grande do Sul (UERGS) em Vacaria, RS, Brasil, visando fornecer subsídios para pesquisas futuras.

METODOLOGIA

O trabalho foi executado no campo experimental da Universidade Estadual do Rio Grande do Sul (UERGS), localizado no município de Vacaria, estado do Rio Grande do Sul, situado a 958 m de altitude e apresentando as seguintes coordenadas geográficas: 28°29'46" latitude sul e 50°55'15" longitude oeste de Greenwich. O clima de Vacaria é do tipo Cfb: temperado úmido, com temperatura média mensal variando de 11,4ºC a 20,6ºC com pluviosidade média anual de aproximadamente 1800 mm.

Utilizou-se para coleta dos dados duas áreas de estudo. Uma contendo a variedade de girassol de corte Híbrido Vicent´s Choice, com data de plantio em 01/09/2023, e a outra contendo o cultivo do gladíolo, com data de plantio 30/08/2023. Cada área possuía dimensões de 3 m de comprimento por 1 m de largura. Apesar das áreas serem próximas não acarretou problemas durante a coleta.

O local está no limite entre a área urbana e rural do município. Essa localização indica que as abelhas estão sujeitas a influências de ambos os ambientes, o que pode impactar sua diversidade e comportamento de várias maneiras. Enquanto a área rural pode oferecer uma maior quantidade de flores e potenciais locais para fazer ninhos, a área urbana pode apresentar uma fragmentação desses recursos. No entanto, jardins, praças e quintais com flores podem servir como importantes corredores de forrageamento.

As coletas foram realizadas nos meses de novembro e dezembro de 2023, para as cultivares de girassol e gladíolo, respectivamente, durante a visitação floral das plantas em floração. Foram realizadas sete amostragens por cultivar, totalizando 14 amostras. Os insetos foram coletados em períodos aleatórios do dia, variando conforme as condições climáticas e a disponibilidade do coletor. Os horários de coleta utilizados foram: 8h-10h, 10h-12h, 13h-15h e 15h-17h, correspondendo a duas horas de coleta cada.

Utilizou-se a técnica de coleta ativa, que, segundo (Bonfim et al., 2015), é a mais utilizada e recomendada para estudos de levantamento de abelhas no Brasil. Esse método baseia-se na captura de abelhas que estão sobre as flores, utilizando redes entomológicas. Também foram capturados indivíduos que se encontravam em voo, combinada com a observação de comportamento.

Os insetos coletados foram mortos e conservados em frascos contendo álcool 70%, devidamente etiquetados com informações de captura: data, local e horário. No laboratório, os insetos foram retirados do álcool e colocados sobre papel toalha para secar. Cada inseto coletado foi montado com alfinetes e separado por espécies para melhor organização (Figura 1).

FIGURA-1

Rede entomológica para coletas dos exemplares (A); a belhas mantidas em álcool 70% (B); c lassificação e i dentificação das coletas (C); s eparação dos insetos do álcool para secagem (D); m ontagem em alfinete (E); a condicionamento dos insetos em c aixa entomológica (F).

Os insetos coletados nas duas culturas estudadas, girassol e gladíolo, foram acondicionados em caixas entomológicas diferentes. Em seguida, foram incluídos em uma coleção depositada na própria universidade.

Foram calculadas as classes de constância segundo a fórmula de Bodenheimer (1955) apud (Silveira Neto, 1976).

Onde, C = porcentagem de constância, p = número de coletas contendo a espécie e N = número total de coletas.

Posteriormente as espécies foram separadas em categorias: espécies constantes (W) - presentes em mais de 50% das coletas; espécies acessórias (Y) - presentes em 25 a 50% das coletas; espécies acidentais (Z) - presentes em menos de 25% das coletas.

Para calcular as classes de dominância foi utilizada a fórmula estabelecida por (Palissa, 1979), calculada através da fórmula:

Onde, D = Dominância (%), i = número total de indivíduos de uma determinada espécie e t = número total de indivíduos coletados.

Sendo as espécies separadas em: espécies Eudominantes (Ed) - presentes em mais de 10% das coletas; espécies Dominantes (D) - presentes em 5 a 10% das coletas; espécies Subdominantes (Sd) - presentes em 2 a 5 % das coletas; espécies Recessivas (Rc) - presentes em 1 a 2% das coletas, espécies Raras (Rr) - presentes em menos de 1% das coletas.

Calculou-se ainda a frequência, na qual, representa a participação do número de indivíduos da espécie, em relação ao total de indivíduos coletados, utilizando-se a fórmula abaixo, proposta por (Silveira Neto, 1976):

Onde, F = frequência, n = número de indivíduos de cada espécie, N = número total de indivíduos coletados.

O número de indivíduos de cada espécie foi organizado através da comparação com coleção de referência. Ao comparar a abelha coletada com um exemplar de referência, foi garantida a precisão da identificação.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram coletadas abelhas pertencentes a três famílias: Apidae, Halictidae e Colletidae. A família Apidae se destacou em ambas as áreas de estudo, apresentando maior riqueza nas coletas. Na cultura do girassol, foram identificadas três espécies, enquanto no gladíolo foram quatro espécies.

Além disso, é importante lembrar que a riqueza de espécies (o número de espécies) é apenas um dos dados. A abundância (o número de indivíduos) de cada espécie também é crucial para entender a dinâmica de polinização. Uma espécie pode ser rara, mas ser um polinizador muito mais eficiente do que outras.

Segundo (Carrano-Moreira, 2015), a família Apidae é uma das mais diversificadas, abrangendo mais tribos do que qualquer outra família de abelhas. Suas espécies podem variar significativamente em tamanho, desde as pequenas abelhas-sem-ferrão até as grandes abelhas carpinteiras. O grande número de espécies da família Apidae capturada neste estudo pode ser justificado pelo fato de esta família ser a mais diversa e amplamente distribuída no Brasil e no mundo, ocorrendo em diversos biomas e sob diferentes condições ambientais (Barros, 2022).

A família Halictidae foi a segunda maior em diversidade, totalizando duas espécies de abelhas coletadas no girassol e três espécies no gladíolo. A família Halictidae apresenta uma diversidade nos níveis de organização social, variando desde espécies solitárias até eussociais primitivas. Essas abelhas possuem tamanhos variados, que vão de pequenas e médias, e são comumente esguias, com tegumento colorido e frequentemente metalizado (Costa, 2020). Em áreas com distúrbios ambientais devido a atividades humanas, há uma probabilidade de aumento no número de espécies de Halictidae em comparação às demais famílias (Barros, 2022).

Esta família foi a segunda mais abundante em número de espécies coletadas, o que está de acordo com os dados obtidos por (Truylio y Harter-Marques, 2007). Elas são conhecidas como "abelhas do suor", pois em dias quentes costumam pousar sobre a pele das pessoas para absorver a transpiração. Constroem seus ninhos em orifícios ou buracos no solo ou em madeira em decomposição (Nunes-Silva et al., 2016).

A família Colletidae apresentou apenas uma espécie, coletada na cultura do girassol. Esta família é considerada a mais primitiva entre as famílias de abelhas, com representantes em todo o mundo. Seus membros são solitários e costumam construir seus ninhos no solo(Costa, 2020).

Em um estudo realizado por (Silva, 2019), na cultura do Girassol, a família Apidae foi a que apresentou maior representatividade, com um total de 13 espécies, seguida pela família Halictidae, com 7 espécies, demonstrando coerência com os resultados obtidos neste estudo. Essa coerência entre estudos é um indicativo de que as observações feitas não são meros eventos isolados, mas sim padrões ecológicos que podem ser repetidos em diferentes locais ou anos, desde que as condições ambientais sejam semelhantes.

A cultura do girassol de corte híbrido Vicent's Choice teve um ciclo de aproximadamente 80 dias. Entre 65 e 70 dias após o plantio, no mês de novembro de 2023, ocorreu a abertura das flores e iniciou-se as coletas dos insetos.

A família Apidae foi a que apresentou maior número de espécies coletadas, conforme a Tabela 1. As espécies de abelhas coletadas no girassol de corte podem ser observadas na figura 2.

TABELA-1

Família	Tribo	Espécie	Nome comum
Apidae	Apini	Apis melífera	Abelha de mel
	Xylocopini	Xylocopa augusti	Mamangava, abelha-carpinteira
	Bombini	Bombus (Thoracobombus) pauloensis	Mamangava
Halictidae	Augochlorini	Augochlora sp. 1	Metálica
		Augochlora sp. 2	Metálica
Colletidae	Paracolletini	Colletes sp.

Lista de espécies de abelhas coletadas nas flores de girassol de corte no mês de novembro de 2023. Vacaria, RS.

FIGURA-2

Abelhas associadas a cultura do g irassol: Colletes sp. (A), Apis melífera (B), Augochlora sp. 1 (C), Xylocopa augusti (D), Bombus (Thoracobombus) pauloensis (E), Augochlora sp. 2 (F)

O ciclo do gladíolo durou aproximadamente 90 dias, com a abertura das flores entre 70 e 80 dias após o plantio, no mês de dezembro de 2023, ocorrendo as colheitas dos insetos. Foram coletadas duas famílias: Apidae e Halictidae (Tabela 2). As espécies de abelhas coletadas no Gladíolo podem ser observadas na figura 3.

TABELA-2

Família	Tribo	Espécie	Nome comum
Apidae	Apini	Apis melífera	Abelha de mel
	Xylocopini	Xylocopa sp.	Mamangava, abelha-carpinteira
	Bombini	Bombus sp.	Mamangava
	Eucerini	Eucera sp.
Halictidae	Augochlorini	Augochlora sp. 1	Metálica
		Augochlora sp. 2	Metálica
		Augochlora sp. 3	Metálica
	Halictini	Lasioglossum sp.

Lista de espécies de abelhas coletadas nas flores de gladíolo no mês de dezembro de 2023. Vacaria, RS

FIGURA-3

Abelhas associadas a cultura do gladíolo: Apis melífera (A), Xylocopoda sp. (B), Bombus sp. (C), Eucera sp. (D), Augochlora sp. 1 (E), Augochlora sp. 2 (F), Augochlora sp. 3 (G), Lasioglossum sp. (H)

No total, foram coletadas 93 abelhas, sendo 58 no girassol e 35 no gladíolo. Destacam-se como mais abundantes a Apis mellifera (67,24%) e Colletes sp. (24,14%) no girassol, e a A. mellifera (40%) e Augochlora sp. 1 (25,71%) no gladíolo (Tabela 3). A. mellifera (abelha-europeia) é crucial para entender a dinâmica de polinização nas áreas estudadas. A sua dominância, como espécie mais representativa, não é surpreendente, e a razão para isso está justamente na sua característica de ser uma abelha supergeneralista.

A menor quantidade de abelhas, mas com maior diversidade, pode indicar que o gladíolo atrai uma gama mais ampla de polinizadores, mesmo que em menor número. Já o girassol pode ser mais atrativo para um grupo específico de abelhas, que o visitam em grande quantidade.

Em relação a análise das classes de constância (CONS) e dominância (DOM) das espécies revela que em ambas as áreas de estudo a A. melifera foi classificada como W e Ed. Estudos anteriores corroboram esses resultados, (Somavilla et al., 2018), em Santa Cruz do Sul-RS, mostrou que a A. melifera foi a única espécie eudominante, visitando 30 espécies de plantas, destacando-a como uma das mais generalistas no estudo.

TABELA-3 Lista de espécies de abelhas coletadas nos meses de novembro e dezembro de 2023, nas cultivares de girassol e gladíolo, Vacaria, RS.

TÁXON	Girassol				Gladíolo
		N°	%	DOM	CONS	N°	%	DOM	CONS
APIDAE
Apis melífera	39	67,24	Ed	W	14	40	Ed	W
Xylocopa augusti	2	3,45	Sd	Z	0	0	-	-
Xylocopoda sp.	0	0	-	-	1	2,86	Sd	Z
Bombus (Thoracobombus) pauloensis	1	1,72	Rc	Z	0	0	-	-
Bombus sp.	0	0	-	-	1	2,86	Sd	Z
Eucera sp.	0	0	-	-	1	2,86	Sd	Z
Plebeia remota	0	0	-	-	4	11,43	Ed	Z
HALICTIDAE
Augochlora sp. 1	1	1,72	Rc	Z	9	25,71	Ed	Y
Augochlora sp. 2	1	1,72	Rc	Z	1	2,86	Sd	Z
Augochlora sp. 3	0	0	-	-	1	2,86	Sd	Z
Lasioglossum sp.	0	0	-	-	3	8,57	D	Z
COLLETIDAE
Colletes sp.	14	24,14	Ed	W	0	0	Rr	Z
TOTAL GERAL	58	100			35	100

Quantidade total de indivíduos coletados da espécie (Nº). Frequência relativa (%). Classes de dominância (DOM): Ed = eudominante, D = dominante, Sd= subdominante, Rc = recessiva e Rr = rara. Classes de constância (CONS): W = constante, Y = acessória e Z= acidental.

Na cultura do girassol de corte, a espécie Colletes sp. demonstrou classes de constância e dominância equivalentes às da A. melífera. As outras espécies foram classificadas com CONS como Z e DOM como Rc. A única exceção foi a Xylocopa augusti, que foi classificada como Sd em termos de DOM.

Nas coletas realizadas no gladíolo, a maioria das espécies coletadas foi classificada como Z, com exceção de Augochlora sp. 1, considerada Y, e A. mellifera, classificada como W. Quanto à DOM, Xylocopoda sp., Bombus sp., Eucera sp., Augochlora sp. 2 e Augochlora sp. 3 são classificadas como Sd, Plebeia remota e Augochlora sp. 1 como Ed, e Lasioglossum sp. como D.

ABELHAS SOLITÁRIAS E SOCIAIS

Em ambas as áreas de estudo foram identificadas abelhas com hábitos de solitárias e sociais. As abelhas solitárias se destacam por muita especificidade quando comparadas a outras espécies, exibindo características morfológicas como maior tamanho e alongamento do aparelho bucal, o que as torna especializadas na polinização de determinadas espécies vegetais (Souza et al., 2020). Além disso, desempenham um serviço ecossistêmico crucial devido à sua relação coevolutiva rigorosa com as plantas que visitam, sendo frequentemente os polinizadores mais eficientes dessas plantas específicas. Esses insetos são essenciais tanto em ambientes naturais quanto em ambientes cultivados (Laursen, 2015).

Já abelhas sociais são abelhas que vivem em colônias e que se destacam por apresentar um sistema de divisão de trabalho de acordo com suas castas (Luna-Lucena et al., 2019). A rainha possui função de reprodução e organização da colônia pela liberação de feromônios, e as operárias são responsáveis pelas funções de construção e manutenção da colônia, bem como coleta e transporte do néctar, pólen e água (Villas-Bôas, 2018).

Abelhas solitárias: Colletes sp. espécie de abelha solitária que apresentou maior número de indivíduos coletados (14) nas flores de girassol. X. augusti coletada apenas no girassol e Xylocopa sp. apenas no gladíolo, ambas pertencentes ao gênero Xylocopa. Vem recebendo maior atenção dos pesquisadores por possuírem grande potencial de polinização, devido ao seu porte robusto e por possuir eficiência na polinização de várias espécies vegetais como o maracujá-amarelo (Pedroso, 2014). A Eucera sp. pertencente ao gênero Eucera, foi coletada apenas na cultura do gladíolo. Estas abelhas são comumente conhecidas como abelhas de chifres longos devido às suas antenas caracteristicamente longas, especialmente nos machos (Streinzer et al., 2013).

B. pauloensis presente apenas nas flores de girassol e Bombus sp. apenas nas flores de gladíolo, são pertencentes ao gênero Bombus. Apresentam grande importância para polinização das culturas agrícolas principalmente em cultivos protegidos (Oliveira, 2014). (Sousa y Melo, 2014), as espécies do gênero Bombus são mais eficientes que as abelhas do gênero Apis, para realizar a polinização das famílias Solanaceae e Ericaceae, devido a sua capacidade de vibrar e retirar o pólen de suas anteras poricidas.

Dentre as abelhas sociais encontram-se: A. melífera, presente em grande número no girassol (39) e gladíolo (14) a A. mellifera está entre as espécies sociais mais conhecidas de abelhas. P. remota, coletada nas flores de gladíolo e pertencente ao gênero Plebeia é uma abelha-sem-ferrão que mede aproximadamente 4 mm, possui coloração do corpo escura, com pilosidade clara, nidificam cavidade das árvores, construindo colônias populosas (Peres, 2023). As demais espécies pertencentes ao gênero Augochlora (Augochlora sp. 1, Augochlora sp. 2 e Augochlora sp. 3) e ao gênero Lasioglossum (Lasioglossum sp.) podem apresentar comportamentos que variam de solitárias a sociais (Gonçalves, 2011).

TABELA-4

Horário	Espécie	Girassol	Gladíolo
8:00 - 10:00	Apis mellifera	12	4
	Colletes sp.	4	-
	Xylocopa sp.	-	1
	Eucera sp.	-	1
10:00 - 12:00	Apis melífera	5	-
	Xylocopa augusti	1	-
	Augochlora sp. 1	-	9
	Augochlora sp. 2	1	1
	Lasioglossum sp.	-	3
13:00 -15:00	Apis melífera	22	9
	Colletes sp.	10	-
	Xylocopa augusti	1	-
	Bombus (Thoracobombus) pauloensis	1	-
	Augochlora sp. 1	1	-
	Augochlora sp. 3	-	1
	Plebeia remota	-	4
15:00 - 17:00	Apis mellifera	-	1
	Bombus sp.	-	1

Número de indivíduos capturados por horário nas flores de: girassol (Helianthus annuus L.) mês de novembro e gladíolo (Gladiolus x grandiflorus Hort.) mês de dezembro, em Vacaria-RS, 2023.

HORÁRIOS DE COLETAS

A análise dos horários de coleta revelou maior atividade das abelhas nas flores do girassol entre 13:00 e 15:00 horas, período durante o qual também foi observada a maior diversidade de espécies. A frequência de visitas da A. mellifera, uma das principais espécies polinizadoras do girassol, foi mais alta no período da tarde, entre 13:00 e 15:00 horas, diferindo de outros estudos (Rauber, 2014; Santana et al., 2002) que observaram maior frequência de visitas pela manhã. Na cultura do gladíolo, os picos mais altos de visitação foram registrados no período das 13:00 às 15:00 horas, com a A. mellifera sendo a espécie mais frequente nesse intervalo. Também houve alta frequência de visitas durante a tarde, apesar de redução significativa no número de indivíduos. Não foram encontrados estudos que relatassem picos semelhantes de visitação por abelhas nesta cultura.

A atividade de voo e visitação das abelhas pode ser influenciada pela disponibilidade de recursos florais, pelas condições das colônias e por fatores abióticos (Oliveira et al., 2012), como intensidade luminosa, temperatura, umidade relativa do ar e velocidade do vento (Gois et al., 2010). Durante as coletas, foi observado que períodos com ventos mais fortes, temperaturas baixas e dias nublados resultaram em significativa redução na captura de abelhas. O fator temperatura é o que mais influencia as atividades de forrageamento, pois afeta diretamente o gasto energético necessário para regular a temperatura corporal durante o voo (Correia et al., 2017). Em estudo realizado por (Kaehler, 2017), com o objetivo de avaliar a visitação de operárias de Tetragonisca fiebrigi percebeu que houve um aumento no número de visitas conforme ocorreu a elevação da temperatura, apresentando atividade de forrageio entre 18°C e 35°C.

Provavelmente, o fator que mais influenciou a atividade das abelhas no girassol e no gladíolo está relacionado com as temperaturas médias registradas na época. Considerando que a região dos Campos de Cima da Serra, onde Vacaria está situada, apresenta manhãs frias, isso pode ter retardado as visitações de algumas espécies. Ao longo do ano, em geral a temperatura do município varia de 5 °C a 26 °C, e no inverno pode chegar a temperaturas negativas.

OUTROS INSETOS ASSOCIADOS

Além das abelhas, outros insetos visitantes florais foram registrados. Na área com flores de girassol, foram coletados 101 indivíduos de cinco ordens diferentes, pertencentes a 13 famílias. A família mais representativa foi a Formicidae (44), seguida pela Chrysomelidae (20) e Elateridae (15). Melyridae, Cerambycidae e Forficulidae apresentaram os menores resultados, com apenas um indivíduo cada (Tabela 5).

TABELA-4

Ordem	Família	Girassol	Gladíolo
Hymenoptera	Formicidae	44	1
	Vespidae	0	3
Coleoptera	Crysomelidae	20	42
	Elateridae	15	13
	Melyridae	1	0
	Cerambycidae	1	0
	Scarabaeidae	2	0
Hemiptera	Pentatomidae	3	3
	Aphididae	2	0
	Cicadellidae	4	0
	Aetalionidae	4	0
	Reduviidae	2	0
Diptera	Syrphidae	2	1
Dermaptera	Forficulidae	1	13
Total geral		101	76

Visitantes florais associados as flores de girassol e gladíolo. Vacaria, RS.

Na área com a presença de flores de gladíolo foram identificados 76 indivíduos de cinco ordens diferentes, correspondentes a sete famílias. A família Crysomelidae apresentou maior números de indivíduos (42) seguida pela Elateridae e Forficulidae com 13 indivíduos. Formicidae e Syrphidae obtiveram a menor representatividade (Figura 4).

FIGURA-4

Famílias de outros insetos coletados: Formicidae (A); Vespidae (B); Crysomelidae (C); Elateridae (D); Melyridae (E); Cerambycidae (F); Scarabaeidae (G); Pentatomidae (H); Aphididae (I); Cicadellidae (J); Aetalionidae (K); Reduviidae (L); Syrphidae (M); Forficulidae (N).

Alguns insetos coletados são considerados insetos-pragas importantes em diversas culturas dependendo da fase de desenvolvimento que a planta se encontra. Foram encontrados alguns besouros Diabrotica speciosa da família Chrysomelidae nas flores das culturas estudadas (Figura 5).

FIGURA-5

Espécie de vaquinha Diabrotica speciosa coletado em flor de girassol de corte (esquerda) e em flor de gladíolo (direita).

Segundo (Moreira et al., 2022), esse inseto é capaz de causar grandes danos em várias espécies vegetais, principalmente nas estruturas florais. No entanto, não foram identificados possíveis danos causados por essa espécie ou espécies pertencentes a está família nas flores de ambas as culturas. Isso mostra que apenas se encontravam nas flores para se alimentar ou se abrigarem. Essa espécie foi observada em experimentos das culturas do tomateiro e do pimentão explorando as flores e suas folhas, demonstrando que pode se comportar como visitante floral em diversas espécies de plantas (Silva y Carvalho, 2015).

(Freitas et al., 2020), destacam os besouros da ordem Coleoptera como importantes polinizadoras de plantas tropicais e mesmo de cultivos agrícolas, como algumas culturas de importância local, nacional e mundial, como a pinha (Annona reticulata), a graviola (A. muricata) e o dendê (Elaeis guineensis) que são totalmente dependentes de espécies de besouros para produzir frutos.

A espécie Doru luteipes é muito interessante e adiciona uma camada de complexidade à dinâmica do ecossistema floral. A presença de um inseto como a "tesourinha" em flores de gladíolo com uma significância de 13 indivíduos aponta para uma interação que vai além da polinização. Já determinadas espécies de formigas podem causar grandes danos aos cladódios das plantas, bem como nas flores e frutas (Moreira et al., 2022). No entanto, no presente trabalho foram encontradas visitando as flores, sem danos aparentes.

CONCLUSÕES

Os visitantes florais, como as abelhas, desempenham um papel crucial na polinização das plantas, o que é fundamental para a reprodução e produção de diversas culturas agrícolas. Em ambos os locais de coleta mencionados, a espécie mais abundante e frequente foi a A. mellifera. Isso significa que esta espécie foi observada com maior regularidade e em maior quantidade durante as visitas às flores. Além disso, a A. mellifera foi classificada como constante e eudominante, indicando que é uma presença frequente e dominante no contexto da polinização das plantas estudadas.

A A. mellifera foi observada com maior frequência nas visitas realizadas durante o período da tarde, indicando que este é o momento em que essa espécie é mais ativa na coleta de néctar e polinização das plantas estudadas. Outros insetos associados às culturas foram predominantemente representados pela família Crysomelidae, seguida pela Elateridae e Forficulidae. Essas famílias de insetos foram as mais comumente encontradas nas plantas estudadas, desempenhando diferentes papéis ecológicos, como herbivoria e predatismo.

As flores de girassol híbrido Vicent's Choice e gladíolo foram eficientes como fonte de recursos alimentares para várias espécies de abelhas. Além disso, essas flores serviram como abrigo para insetos e funcionaram como um ambiente adequado para predadores que procuravam por presas associadas às flores. As plantas não apenas ofereceram néctar e pólen para as abelhas, mas também criaram um habitat que atraiu outros insetos, tanto para se proteger quanto para caçar outros pequenos animais que visitam as flores.

Contribución de los autores

Colaboracíon académica

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Luana Antônia Cervelin Matana

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Fabiana Lazzerini da Fonseca

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Eléia Righi

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Luidi Eric Guimarães Antunes

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Marcia Aparecida Simonete

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Referencias. 1-administración del proyecto, 2-adquisición de fondos, 3-análisis formal, 4-conceptualización, 5-curadoria de datos, 6-escritura, revisión y edición, 7-investigación, 8-metodología, 9-recursos, 10-redacción, borrador original, 11-software, 12-supervisión, 13-validación, 14-visualización.

Referencias

Alves-dos-Santos, I., Silva, C. I. da, Pinheiro, M. y Kleinert, A. de M. P. (2016). Quando um visitante floral é um polinizador? Rodriguésia, 67(2), 295-307. https://doi.org/10.1590/2175-7860201667202 ↑

Barbosa, I. (2011). Palma-de-Santa-Rita (Gladíolo): Produção comercial de flores e bulbos (1ª ed.). Editora UFV. ↑

Barros, S. S. O. (2022). Biodiversidade de abelhas (Hymenoptera: Anthophila) em três regiões no estado do Tocantins, Brasil [Tesis de doctorado, Universidade Federal do Tocantins]. http://hdl.handle.net/11612/5256 ↑

Bonfim, M. S., Silva, S. O., Almeida, I. R. R. y Pina, W. da C. (2015). Abelhas (Hymenoptera: Apoidea) visitantes das flores de urucum (Bixa orellana Linnaeus 1753) em Teixeira de Freitas, Bahia, Brasil. Scientia Plena, 11(5), 1-7. ↑

Calazans, C. C. (2019). Diversidade e abundância de visitantes florais e sua influência na qualidade de frutos em pomares de goiabeira (Psidium guajava L., Myrtaceae) no Alto Sertão Sergipano [Tesis de maestría, Universidade Federal de Sergipe]. https://ri.ufs.br/jspui/handle/riufs/11711 ↑

Carrano-Moreira, A. F. (2015). Insetos: manual de coleta e identificação (2ª ed.). Technical Books. ↑

Correia, F. C. da S., Peruquetti, R. C., Silva, A. R. da y Gomes, F. A. (2017). Influência da temperatura e umidade nas atividades de vôo de operárias de Melipona eburnea (Apidae, Meliponina). Arquivos de Ciências Veterinárias e Zoologia da UNIPAR, 20(2). https://doi.org/10.25110/arqvet.v20i2.2017.5816 ↑

Costa, H. (2020). Relatório de estágio supervisionado obrigatório. [Tesis de grado no publicada]. Universidade Federal Rural de Pernambuco. ↑

Ferron, L. A., Paulus, D., Becker, D. y Bueno, M. F. dos S. (2021). Gladiolus rods cultivated under shade screens and avian bed doses. Brazilian Journal of Development, 7(2), 12108-12126. https://doi.org/10.34117/bjdv7n2-030 ↑

Freitas, B. M., Klein, A. M., Bomfim, I. G. A., Fornoff, F., Boreux, V. y Oliveira, M. O. (2020). Polinização agrícola por insetos no Brasil: um guia para fazendeiros, agricultores, extensionistas, políticos e conservacionistas. Albert-Ludwigs-Universität Freiburg. ↑

Gois, G. S., Carneiro, G. G., de Oliveira Silva, E. y Campos, F. S. (2010). Melipona scutellaris: Características gerais. PUBVET, 4(16), 1-20. ↑

Gonçalves, R. B. (2011). Filogenia molecular das abelhas Augochlorini [Tesis de maestría, Universidade de São Paulo]. https://doi.org/10.11606/T.41.2011.tde-13092011-112227 ↑

Kaehler, T. G. (2017). Forrageio de operárias de Tetragonisca fiebrigi (Apidae; Meliponini): potencial de obtenção de recursos e polinização [Tesis de doctorado, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul]. https://tede2.pucrs.br/tede2/handle/tede/7765 ↑

Laursen, L. (2015). Wild bees: lone rangers. Nature, 521, S62-S63. https://doi.org/10.1038/521S62a ↑

Luna-Lucena, D., Rabico, F. y Simoes, Z. L. (2019). Reproductive capacity and castes in eusocial stingless bees (Hymenoptera: Apidae). Current Opinion in Insect Science, 31, 20-28. https://doi.org/10.1016/j.cois.2018.06.006 ↑

Melo, A. L. de S. e C. (2014). Efeito dos serviços de polinização na produção e qualidade de sementes de girassol (Helianthus annuus L.) [Tesis de maestría, Universidade Federal de Uberlândia]. https://repositorio.ufu.br/handle/123456789/25174 ↑

Moreira, R. A., De Souza, L. A., Suárez, N. F., Rodrigues, M. A., De Souza, R. C., De Abreu, R. A. A., Lima, C. G., De Aviz, M. A. B. y Pio, L. A. S. (2022). Insetos visitantes florais associados a pitaia de polpa branca / Flower-visiting insects associated with white-fleshed dragon fruit. Brazilian Journal of Development, 8(1), 876-892. https://doi.org/10.34117/bjdv8n1-057 ↑

Neiva, I. S. (2009). Abelhas visitantes das flores do girassol Helianthus annus Linnaeus (Asterales: Asteraceae) em Dourados MS, Brasil. [Tesis de maestría, Universidade Federal Da Grande Dourados]. http://repositorio.ufgd.edu.br/jspui/handle/prefix/2007 ↑

Nunes-Silva, R., da Rosa, J. M., Witter, S., Schlemmer, L. M., Halinski, R., Ramos, J. D., Arioli, C. J., Blochtein, B. y Botton, M. (2016). Visitantes florais e potenciais polinizadores da cultura da macieira. Embrapa Uva e Vinho. ↑

Oliveira, F. L. de, Dias, V. H. P., Costa, E. M. da, Filgueira, M. A. y Espínola Sobrinho, J. (2012). Influência das variações climáticas na atividade de vôo das abelhas jandairas Melipona subnitida Ducke (Meliponinae). Revista Ciência Agronômica, 43(3), 598-603. https://doi.org/10.1590/s1806-66902012000300024 ↑

Oliveira, M. O. (2010). Abelhas visitantes florais e potenciais polinizadores da cajazeira (Spondias mombin L.) sob cultivo, na chapada da Apodi, Ceará. [Tesis de maestría no publicada]. Universidade Federal do Pará. ↑

Oliveira, M. O. (2014). As abelhas Bombus como polinizadores agrícolas: perspectivas do uso de espécies nativas em cultivo protegido no Brasil. ACTA Apicola Brasilica, 2(2), 28-33. https://doi.org/10.18378/aab.v2i2.3599 ↑

Palissa, A. E. (1979). Anleitung zum ökologischen Geländepraktikum. Wissenschaftliches Zentrum der Pädagogischen. Hochschule Potsdam. ↑

Pedroso, H. L. (2014). Dinâmica de ocupação e comportamento de Xylocopa frontalis em abrigos artificiais [Tesis de maestría, Universidade Federal de Uberlândia]. https://doi.org/10.14393/ufu.di.2014.196 ↑

Peres, L. P. (2023). Ocorrência de espécies de abelha sem ferrão em uma área de proteção integral [Tesis de grado, Universidade Federal da Fronteira Sul]. https://rd.uffs.edu.br/handle/prefix/6403 ↑

Puttha, R., Venkatachalam, K., Hanpakdeesakul, S., Wongsa, J., Parametthanuwat, T., Srean, P., Pakeechai, K. y Charoenphun, N. (2023). Exploring the Potential of Sunflowers: Agronomy, Applications, and Opportunities within Bio-Circular-Green Economy. Horticulturae, 9(10), 1079. https://doi.org/10.3390/horticulturae9101079 ↑

Rauber, J. L. P. (2014). Visitas de abelhas e produtividade do girassol (Helianthus annuus L. [Tesis de licenciatura no publicada]. Universidade Federal da Fronteira Sul. ↑

Santana, M. P., Carvalho, C. F., Souza, B. y Nunes Morgado, L. (2002). Abelhas (Hymenoptera: Apoidea) visitantes das flores do feijoeiro, Phaseolus vulgaris L., em Lavras e Ijaci-MG. Ciência e Agrotecnologia, 26(6), 1119-1127. ↑

Schwab, N. T., Streck, N. A., Ribeiro, B. S. M. R., Becker, C. C., Langner, J. A., Uhlmann, L. O. y Ribas, G. G. (2015). Parâmetros quantitativos de hastes florais de gladíolo conforme a data de plantio em ambiente subtropical. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 50(10), 902-911. https://doi.org/10.1590/s0100-204x2015001000006 ↑

Silva, C. A. de S. (2019). A influência da paisagem na provisão do serviço de polinização por insetos no girassol [Tesis de doctorado, Universidade de São Paulo]. https://doi.org/10.11606/T.11.2019.tde-29082019-112128 ↑

Silva, F. F. e y Carvalho, G. A. de. (2015). Espécies, número e frequência de visitantes florais em culturas agrícolas submetidas à aplicação de produtos fitossanitários. Arquivos do Instituto Biológico, 82. https://doi.org/10.1590/1808-1657000712013 ↑

Silveira Neto, S. (1976). Manual de ecologia dos insetos. Ceres. ↑

Somavilla, A., Schoeninger, K., Nogueira, D. S. y Kohler, A. (2018). Diversidade de abelhas (Hymenoptera: Apoidea) e visitação floral em uma área de Mata Atlântica no Sul do Brasil. EntomoBrasilis, 11(3), 191-200. https://doi.org/10.12741/ebrasilis.v11i3.800 ↑

Sousa, A. L. de y Melo, C. (2014). Efeito dos serviços de polinização na produção e qualidade de sementes de girassol (Helianthus annuus L.) [Tesis de maestría, Universidade Federal de Uberlândia]. https://repositorio.ufu.br/handle/123456789/25174 ↑

Souza, L. P. da S., Rodrigues de Camargo, M., Grici Zacarin, G. y Mathias da Silva Zacarin, E. C. (2020). Abelhas solitárias que nidificam em ninhos artificiais disponibilizados em um fragmento de vegetação em Sorocaba. En W. C. Smith (Comp.), Biodiversidade no Campus UNIP Sorocaba (pp. 73-90). Universidade Paulista. ↑

Streinzer, M., Kelber, C., Pfabigan, S., Kleineidam, C. J. y Spaethe, J. (2013). Sexual dimorphism in the olfactory system of a solitary and a eusocial bee species. Journal of Comparative Neurology, 521(12), 2742-2755. https://doi.org/10.1002/cne.23312 ↑

Tonial, P. T. (2017). Diversidade de insetos visitantes florais associados à plantios de tomate em dois sistemas de cultivo: convencional e alternativo [Tesis de grado, Universidade Federal da Fronteira Sul]. https://doi.org/https://rd.uffs.edu.br/handle/prefix/5136 ↑

Truylio, B. y Harter-Marques, B. (2007). A comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em áreas florestais do Parque Estadual de Itapuã (Viamão, RS): diversidade, abundância relativa e atividade sazonal. Iheringia. Série Zoologia, 97(4), 392-399. https://doi.org/10.1590/s0073-47212007000400006 ↑

Villas-Bôas, J. (2018). Manual tecnológico de aproveitamento integral dos produtos das abelhas nativas sem ferrão (2ª ed.). Instituto Sociedade, População e Natureza. ↑